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玉泉寺位于当阳市城西南24里的玉泉山东麓。相传东汉建安年间，僧人普净结庐于此。这位普净在《三国演义》中有过交代，在洛阳沂水关有个镇国寺，乃汉灵帝御前香火院，其中长老就是普净。当时关公辞别曹操，挂印封金，千里走单骑，来到沂水关，曹将卞喜要暗害关公，在镇国寺埋伏二百刀斧手，只等宴前击盏为号。多亏普净与关公是同乡，在方丈中以手举所佩戒刀，以目视关公，关公有了防备，才能杀出关外。
普净因此事，也不敢留在寺庙，后来就云游到了玉泉山。后来，关公败走麦城，杀身成仁，《三国演义》中又有如下叙述：却说关公一魂不散，荡荡悠悠，直至一处，乃荆门州当阳县一座山，名玉泉山。......是夜月白风清，三更已后，普净正在庵中默坐，忽闻空中有人大呼：“还我头来！”普净仰面谛视。只见空中一人，骑赤兔马，提青龙刀；左有一白面将军、右有一黑脸虬髯之人相随，普净认得是关公遂以手中尘尾击其户曰：“云长安在？”关公英魂顿悟，即下马乘风落于庵前，叉手问曰：“吾师何人？願求法号。”普净曰：“老僧普净，昔日汜水关前镇国寺中，曾与君侯相会，今日岂遂忘之耶？”公曰：“向蒙相救，铭感不忘。今某已遇祸而死，願求清诲，指点迷途。”普净曰：“昔非今是，一切休论；后果前因，彼此不爽。今将军为吕蒙所害，大呼‘还我头来’，然则颜良、文丑五关六将等众人之头，又将向谁索耶！“于是关公恍然大悟，稽首皈依而去。后往往于玉泉山显圣护民。乡人感其德，就于山顶上建庙，四时致祭。
南北朝后梁大定五年(559年)梁宣帝敕建覆船山寺(即今玉泉寺)。
自智顗开始，下传章安灌顶，再传道素、弘景、惠真、弥陀承远、法照等，以次传灯，延及后世。
弘景律师兼通天台与南山律，在此出家、弘法、圆寂。他从章安的门人道素学天台，从道宣律祖学南山律，协助实叉难陀翻译八十卷《华严经》，景龙二年(708)三月为鉴真授具足戒。弘景法嗣有惠真、鉴真、普寂、怀让等。鉴真奉大唐皇帝之命东渡日本传教，成为中日文化交流史的始缔者，千古流芳。
普寂后承神秀法脉，称北禅七祖。怀让禅师于玉泉寺皈依弘景禅师出家，后接曹溪惠能法脉，世称'南岳怀让'。一行本普寂弟子，再随惠真研习天台教观与戒律，后受敕命辅助善无畏，为我国古代著名天文学家和密宗一代宗师。
承远，24岁礼惠真出家，后受命住锡南岳衡山，为净土宗三祖，其弟子有净土宗四祖法照等。荷泽宗创始人神会于(967-701年)在此从神秀学习禅法，神秀赴京前劝其到曹溪惠能处学习，颇受惠能器重，系南禅立派重要人物。后有唐末五代诗僧齐已，宋慕荣、道源、务本、承皓，元藏山、钟山，明正诲，清恒河、莲月、亮山等。北宋天禧年间，道源于玉泉山传灯录院编撰完成我国禅宗重要历史文献--《景德传灯录》。
大雄宝殿侧有石刻观音画像一通，传为唐代画圣吴道子手迹。
玉泉寺也是伽蓝菩萨道场、关公信仰的发源地。唐《重修玉泉关庙记》载:'智顗禅师者至自天台，宴坐乔木之下，夜分忽于神遇(关公)，云:'愿舍此地为僧坊，请师出山，以观其用。''又据载，当年智者大师至覆船山一乔木下趺坐入定，见一人前致敬曰:'予即关某，死有余烈，故王此山。禅师何枉法足?'。又言:'弟子愿与子平建寺。'寺成，关公向大师乞受归戒。由此，关公成为保护伽蓝、护正祛邪的护法神，并为后人尊为'武财神'。现玉泉寺山麓尚有'汉云长显圣处'石望表(明代)，全国最早之关庙'显烈祠'(始建于南北朝前)。北宋大中祥符年间，宋真宗派官专程到玉泉寺祭祀关公，是见于史籍最早的官祀记载。